Determinado a se livrar da maldição de ser filho ilegítimo de Satã, Rin segue os passos de seu mentor e se alista na Academia Vera Cruz para se tornar exorcista.

Agora que todos sabem de quem ele é filho, Rin tem seis meses para passar no teste para exorcista. Ele e seus colegas vão para Kyoto proteger uma relíquia demoníaca.

Rin e seus companheiros conseguiram derrotar com sucesso o Rei Impuro após sua ressurreição em Quioto e voltaram à rotina diária na Academia Verdadeira Cruz. No entanto, a Ordem da Verdadeira Cruz começou a receber um número cada vez mais alto de consultas sobre demônios, à medida que uma onda de eventos estranhos começa a se espalhar pelo planeta… Enquanto isso, Rin e os outros Exwires trabalham para resolver o misterioso fenômeno que assola a academia. Contudo, durante o Festival da Academia Verdadeira Cruz, Lúcifer, o Rei da Luz e comandante-chefe dos Illuminati, surge subitamente. Lúcifer declara guerra contra a Ordem da Verdadeira Cruz, visando ressuscitar o deus demônio Satan e juntar o reino dos humanos, Assiah, e o reino dos demônios, Gehenna, em um só. E, para fazer isso, ele afirma que Izumo é necessária para um certo "plano".